93 CONVERGENCIA EN LAS PROPORCIONES CRANEANAS ENTRE PRIMATES DEL NUEVO Y EL VIEJO MUNDO: UN ANÁLISIS CRANEOFUNCIONAL REVISTA ARGENTINA DE ANTROPOLOGÍA BIOLÓGICA Volumen 16, Número 2, Páginas 93-102. Julio-Diciembre 2014 RESUMEN Los humanos modernos han sido caracterizados por una morfología craneana extremadamente lobulada, con- siderada como una respuesta al aumento significativo en el tamaño del cerebro, que los diferencia de manera marcada del resto de los Primates. Otras especies, como algunos clados de platirrinos, cambiaron independientemente a lo largo de su historia evolutiva y alcanzaron valores elevados de tama- ño relativo del cerebro. Este aumento del tamaño del cerebro ofrece una oportunidad para estudiar a escala macroevolutiva en qué medida existió una convergencia en la evolución de la morfología craneana externa de los Primates y qué cambios son particulares del linaje humano. En este trabajo estudiamos los cambios globales en la morfología craneofacial de varias especies de Primates de los infraórdenes Lemuriformes, Pla- Guido Rocatti1, Héctor M. Pucciarelli1,2, María C. Muñe1,2 y S. Ivan Perez1,2* 1División Antropología. Museo de La Plata. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. UNLP. La Plata. Buenos Aires. Argentina 2Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Buenos Aires. Argentina PALABRAS CLAVE Platirrinos; Catarrinos; morfometría craneofuncional; método comparativo tyrrhini y Catarrhini y su relación con los cambios en el tama- ño del cerebro empleando técnicas morfométricas, filogenéti- cas y comparativas. Un análisis de componentes principales mostró que existe una superposición en la distribución en el espacio de forma de Homo sapiens principalmente con los géneros Ateles, Saimiri y Cebus de Platyrrhini. Los análisis comparativos mostraron la falta de estructura filogenética en el eje de mayor variación morfométrica y su asociación con los cambios en el tamaño relativo del cerebro. Esto sugiere la existencia de convergencia evolutiva en la morfología externa del cráneo y señala al cambio relativo en el tamaño del ce- rebro como un factor intrínseco importante para comprender la variación morfológica en todo el orden Primates.Rev Arg Antrop Biol 16(2):93-102, 2014. KEY WORDS Platyrrhines; Catarrhines; craniofunctional morphometry; comparative method ABSTRACT Modern humans have been characterized by extremely lobulated cranial morphology, considered a re- sponse to the significant increase in brain size, which mark- edly differs from the rest of the Primates. Other Primate species, such as some platyrrhine clades, evolved independ- ently along their evolutionary history to reach high values of relative brain size. The increase in relative brain size in these Primate clades offers an opportunity to study, at a macroevolutionary scale, to what extent there was a con- vergence in the evolution of external cranial morphology in Primates and what changes are specific to the human spe- cies. We study global changes in craniofacial morphology in several species of Lemuriformes, Platyrrhini and Catarrhini infraorders of Primates, and their relationship with changes in brain size, using morphometric, phylogenetic and com- parative techniques. A principal component analysis showed that there is an overlap in the distribution on the shape space of Homo sapiens mainly with Ateles, Saimiri and Cebus Pla- tyrrhini genera. The comparative analyses showed the lack of phylogenetic structure in the axis of greatest morphomet- ric variation, and its association with the changes in relative brain size. This suggests the existence of evolutionary con- vergence in the external morphology of the skull and points to the change in the relative size of the brain as an intrinsic factor important for understanding morphological change in the Primate order. Rev Arg Antrop Biol 16(2):93-102, 2014. El estudio del proceso de diversificación craneofacial de los Primates es de gran interés en Antropología Biológica, Biología Evolutiva y Medicina (Ross y Henneberg, 1995; Bookstein et al., 2003; Hallgrímsson y Lieberman, 2008). En estos estudios, los humanos modernos han sido caracterizados por una morfología craneana extremadamente lobulada que los diferencian de manera marcada del resto de los Primates (Moss y Young, 1960; Mitteroecker et al., 2004). Esta morfología particular de los humanos es considerada una respuesta al aumento significativo en el tamaño del cerebro (Moss y Young, 1960) y puede estar asociada a la ventaja competitiva que un cerebro más desarrollado confirió a sus portadores (Barton, 2006). Aunque los humanos modernos varían rela- tivamente poco en estas características morfo- lógicas craneanas, otras especies de Primates cambiaron a lo largo de su historia evolutiva Financiamiento: FONCYT PICT-B 307. *Correspondencia a: S. Ivan Perez. División Antropología. Museo de La Plata. Facultad de Ciencias Naturales y Museo. UNLP. Paseo del Bosque s/n. B1900ASV La Plata. Buenos Aires. Argentina. E-mail: ivanperezmorea@gmail.com Recibido 26 Noviembre 2013; aceptado 13 Marzo 2014 doi: 10.17139/raab.2014.0016.02.03 94 G. ROCATTI ET AL./REV ARG ANTROP BIOL 16(2):93-102, 2014 hasta alcanzar valores elevados de tamaño re- lativo del cerebro (Isler et al., 2008; Bastir et al., 2010; Montgomery et al., 2011; Allen y Kay, 2012). Particularmente, los Monos del Nuevo Mundo presentan tres clados (Cebinos, Pithe- cinos y Atelinos) que evolucionaron de manera independiente y exhiben cerebros proporcio- nalmente grandes (Hartwig et al., 2011; Allen y Kay, 2012). Por otro lado, Alouatta ha sido des- crito como uno de los géneros de primates con valores menores de tamaño relativo del cerebro, equivalentes a aquellos observados en Lemures (Lemuriformes; Isler et al., 2008; Montgomery et al., 2011). El aumento del tamaño relativo del cerebro en diferentes clados de los Primates da una opor- tunidad para estudiar a escala macroevolutiva, en qué medida existió una convergencia en la evolución de la morfología craneana externa de los Primates y qué cambios son particulares del linaje humano. Sin embargo, en qué medida el aumento del cerebro, de manera independiente en varios clados de Primates, está asociado con una convergencia en la morfología externa del cráneo, no ha sido explorado sistemáticamente. En este trabajo estudiamos los cambios globales en la morfología craneofacial entre especies que incluyen los extremos de variación de Primates de los infraórdenes Lemuriformes, Platyrrhini y Catarrhini y su relación con los cambios en el tamaño del cerebro empleando medidas li- neales craneofuncionales (Pucciarelli, 2008; Pucciarelli et al., 2010). En particular espera- mos que los cambios principales en proporcio- nes de medidas craneofuncionales se asocien a los cambios en el volumen del cerebro de las especies de Primates analizadas. Las medidas craneofuncionales son particularmente rele- vantes para este fin debido a que asumen que el cráneo está compuesto por unidades craneales relativamente independientes o módulos (e.g., neurocráneo) y que su crecimiento y diferen- ciación no son procesos uniformes (Pucciarelli et al., 2010). Asimismo, para explorar los cam- bios globales en la morfología craneofacial en Primates, así como su asociación con el tamaño del cerebro, medimos especies de Primates con valores extremos de tamaño cerebral (Isler et al., 2008), estimamos una crono-filogenia mo- lecular (Drummond et al., 2006) y empleamos morfometría multivariada y método filogenéti- co comparativo (Rohlf, 2001). Esto en conjunto genera una aproximación novedosa para com- prender las particularidades evolutivas de nues- tra especie. MATERIAL Y MÉTODOS Muestras Para este estudio se analizaron cráneos de 124 individuos pertenecientes a 19 especies de primates (Infraórdenes Platirrhyni, Catarrhini y Lemuriformes). Los individuos analizados co- rresponden a la categoría adulto. La inclusión de cada individuo en esta categoría se realizó con base en el cierre de la sutura esfeno-basilar y la erupción del tercer molar. Las muestras utilizadas provinieron del Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia” (MACN, Buenos Aires, Argentina), del Musée National d’Histoire Naturelle (MNHN, París, Francia), Leverhulme Centre for Human Evo- lutionary Studies (LCHES, University of Cam- bridge, Cambridge, UK) y Zoological Museum University of Copenhagen (ZMUC, Copenha- gen, Dinamarca). Más información acerca de las muestras utilizadas se presenta en la Tabla 1. Estimación de las relaciones filogenéticas Con el fin de considerar la estructura filo- genética de las especies estudiadas en los sub- siguientes análisis comparativos, se estimó un árbol crono-filogenético. Para las 19 especies de primates de la muestra se obtuvieron secuencias de 16 genes nucleares publicadas por Perelman et al. (2011) y 4 mitocondriales disponibles en GenBank (Tabla 2; Apéndice Online 1). Las secuencias para cada gen fueron alineadas uti- lizando ClustalW, examinadas y corregidas ma- nualmente cuando fue necesario con el software BioEdit 7.0.0 (Hall, 2004). Los análisis filogenéticos moleculares se realizaron utilizando el método de Inferencia Bayesiana (BI; Drummond et al., 2006). Se llevaron a cabo análisis basados en una matriz molecular combinada con un total de 16.198 pares de bases (pb; Apéndice Online 1). Cuan- do no se contaba con la secuencia de un gen determinado para una especie en particular esta 95 CONVERGENCIA EN LAS PROPORCIONES DEL CRÁNEO Es pe ci e C la do n Pr oc ed en ci a M C M M C F x M C T EC V (c c) M EC V (c c) F x EC V (c c) T H om o sa pi en s C at ar rin os 15 M LP 64 .2 4 56 .1 7 60 .2 1 16 00 .0 0 12 00 .0 0 14 00 .0 0 G or ill a go ri lla C at ar rin os 10 M N H N 17 0. 40 71 .5 0 12 0. 95 52 4. 92 45 5. 89 49 0. 41 Pa n tro gl od yt es C at ar rin os 5 M N H N 46 .3 0 41 .6 0 43 .9 5 38 6. 16 35 0. 54 36 8. 35 Pa n pa ni sc us C at ar rin os 5 M N H N 45 .0 0 33 .2 0 39 .1 0 35 6. 33 32 6. 25 34 1. 29 Po ng o py gm ae us C at ar rin os 6 LC H ES , Z M U C 77 .9 0 35 .6 0 56 .7 5 41 7. 03 33 7. 72 37 7. 38 Al ou at ta c ar ay á Pl at yr rin os 5 M N H M 6. 42 4. 33 5. 38 57 .4 6 47 .8 0 52 .6 3 Al ou at ta se ni cu lu s Pl at yr rin os 4 M N H M 6. 69 5. 21 5. 95 56 .1 9 54 .2 6 55 .2 2 Pa pi o pa pi o C at ar rin os 10 M N H N 12 .1 0 12 .1 0 12 .1 0 16 7. 00 11 8. 00 14 2. 50 At el es p an is cu s Pl at yr rin os 3 M N H N 9. 11 8. 44 8. 78 10 6. 50 10 1. 20 10 3. 85 At el es g eo ffr oy i Pl at yr rin os 5 M N H N 7. 78 7. 29 7. 54 10 0. 59 10 9. 59 10 5. 09 Se m no pi th ec us e nt el lu s C at ar rin os 3 LC H ES 19 .2 0 14 .8 0 17 .0 0 11 7. 31 10 4. 55 11 0. 93 Pr es by tis c om at a C at ar rin os 3 LC H ES 6. 68 6. 71 6. 70 10 1. 00 59 .0 0 80 .3 0 Sa im ir i b ol iv ie ns is Pl at yr rin os 7 M A C N 0. 91 0. 71 0. 81 24 .2 6 24 .0 2 24 .1 4 C eb us li bi di no su s Pl at yr rin os 7 ZM U C , M A C N 2. 91 2. 11 2. 51 66 .2 8 63 .1 0 64 .6 9 C eb us n ig ri tu s Pl at yr rin os 8 ZM U C , M A C N 3. 25 2. 22 2. 73 70 .0 6 64 .0 7 67 .0 7 C eb us a pe lla Pl at yr rin os 7 ZM U C 3. 38 2. 49 2. 94 68 .9 4 64 .3 2 66 .6 3 Eu le m ur m ac ac o Le m ur ifo rm es 3 ZM U C 1. 88 1. 76 1. 82 25 .6 8 24 .9 2 24 .5 1 Eu le m ur fu lv us Le m ur ifo rm es 2 ZM U C 1. 95 2. 15 2. 05 26 .0 0 25 .3 9 25 .7 7 Le m ur c at ta Le m ur ifo rm es 4 ZM U C 2. 21 2. 21 2. 21 24 .4 4 19 .7 5 22 .9 0 TA BL A 1. M ue st ra s e st ud ia da s M C M :M as a C or po ra l M as cu lin a, M C F: M as a C or po ra l F em en in a, x M C T: Pr om ed io M as a C or po ra l T ot al , E C V (c c) M : V ol um en E nd oc ra ne al M as cu lin o, E C V (c c) F: V ol um en E nd oc ra ne al Fe m en in o, x EC V (c c) T: P ro m ed io d el V ol um en E nd oc ra ne al T ot al . M A C N : M us eo A rg en tin o de C ie nc ia s N at ur al es “ B er na rd in o R iv ad av ia ”( A rg en tin a) , M N H N : M us ée N at io na l d ’H is to ire N at ur el le (F ra nc ia ), LC H ES : L ev er hu lm e C en tre fo r H um an E vo lu tio na ry S tu di es (C am br id ge , U K ), ZM U C : Z oo lo gi ca l M us eu m U ni ve rs ity o f C op en ha ge n (D in am ar ca ). 96 fue codificada como dato faltante (de Queiroz y Gatesy, 2007). Esta matriz combinada de genes permitió la incorporación de todas las especies estudiadas y el empleo de genes nucleares y mitocondriales con una resolución filogenética alta (de Queiroz y Gatesy, 2007; Perez et al., 2012). Se utilizó MEGA 5 para inferir el mo- delo evolutivo para cada secuencia molecular analizada (Tamura et al., 2011; Tabla 2). La es- timación del árbol crono-filogenético fue efec- tuada mediante una Cadena de Markov Monte Carlo, con 50.000.000 millones de generaciones y una frecuencia de muestreo de 5.000. Las se- cuencias fueron analizadas bajo un modelo de reloj molecular relajado, que permite que la tasa de sustitución molecular varíe a través de las ramas del árbol de acuerdo a una distribución log normal no-correlacionada y se estableció el árbol de especies a priori siguiendo un modelo de Proceso de Yule (Drummond et al., 2006). Se usaron tres constrains temporales (Benton et al., 2009): a) Platyrrhini Offset 26 Ma, Log- Mean 1.5 y LogStdev 0.5, que da un intervalo entre 27 y 37 Ma; b) Catarrhini Offset 23.5 Ma, LogMean 1.5 y LogStdev 0.5, que da un inter- valo entre 25 y 35 Ma; c) Root Offset 55.8 Ma, Initial value 60 Ma, LogMean 1.5 y LogStdev 0.5, que da un intervalo entre 57 y 67 Ma. El método de Inferencia Bayesiana se implementó usando el programa BEAST v1.6.1 (Drummond y Rambaut, 2007). Debido a que BEAST co-es- tima la topología y el tiempo de divergencia, no requiere el establecimiento de un grupo exter- no a priori. La convergencia de los estadísticos fue determinada usando Tracer 1.5 (Rambaut y Drummond, 2007) y el árbol filogenético fue generado excluyendo los primeros 2.500 árbo- les usando TreeAnnotator v1.6.1 (Drummond y Rambaut 2007). FigTree v1.4 fue usado para plotear el árbol consenso. Análisis morfométricos Sobre los cráneos se registraron 30 variables craneométricas (i.e., distancias lineales entre puntos anatómicos; Apéndice Online 2) que describen diferentes componentes o módulos del cráneo. Estas variables fueron definidas con base en la teoría craneofuncional (Pucciarelli, 2008; Pucciarelli et al., 2010). La teoría craneofuncional está inspirada en la teoría de la función independiente de los módulos o componentes craneales en mamíferos de van der Klaauw (1948-1952), así como también en los estudios de Moss y Young (1960). La craneología funcional asume que el cráneo está compuesto por módulos y por lo tanto permite medir los mismos de manera independiente (Pucciarelli et al., 2010). Para evitar el error interobservador, las medidas fueron tomadas por un solo investigador (HMP) y el error intra- observador fue reducido al mínimo (Pucciarelli et al., 2006; Pucciarelli 2008). Las medidas originales fueron usadas para calcular variables de forma de Mosimann mediante la división de cada variable por la media geométrica de todas las ellas (MG; media aritmética de las variables originales en escala logarítmica; Jungers et al., 1995). La lógica fundamental de las variables de forma de Mosimann es que son expresiones Gen Procedencia Cantidad pb Modelo de substitución AFF2 Nuclear 501 HKY+G CNR1 Nuclear 1000 HKY+G FOXP1 Nuclear 581 HKY MAPKAP1 Nuclear 663 HKY+G NEGR1 Nuclear 541 HKY NPAS3 Nuclear 605 HKY NPAS3.2 Nuclear 651 HKY RAG2 Nuclear 761 HKY+G RPGRIP1 Nuclear 691 HKY+G SGMS1 Nuclear 618 HKY SIM1 Nuclear 648 HKY ZIC3 Nuclear 566 HKY DCTN2 Nuclear 613 HKY POLA1 Nuclear 623 HKY RAB6IP1 Nuclear 686 HKY+G EGLOBIN Nuclear 2004 HKY+G CYTB Mitocondrial 1140 TN93+G+I COII Mitocondrial 711 HKY+G 12S Mitocondrial 975 TN93+G 16S Mitocondrial 1620 TN93+G TABLA 2. Secuencias moleculares usadas para inferir el árbol crono-filogenético G. ROCATTI ET AL./REV ARG ANTROP BIOL 16(2):93-102, 2014 97 geométricas de la proporción, una medida de forma que es adimensional y refleja el tamaño relativo de un rasgo (Corruccini, 1995). Posteriormente, se realizó un análisis de com- ponentes principales (ACP) basado en una matriz de covarianza de las variables de forma de Mosi- mann. Éste análisis describe las tendencias de va- riación principales en la forma del cráneo entre las muestras, pero los valores de los primeros compo- nentes principales pueden interpretarse como una representación de una matriz de distancia Eucli- deana entre muestras (Thalib et al., 1999). Finalmente, con fines comparativos, se re- colectaron datos de masa corporal (MC) y vo- lumen endocraneal (VEC), como una medida indirecta del tamaño del cerebro y se calculó el volumen endocraneal relativo (VEC/MC). Estas variables pueden representar dimensiones im- portantes para entender la divergencia y conver- gencia en la forma del cráneo en primates del Viejo y Nuevo Mundo (Fleagle, 1999; Marroig y Cheverud, 2001, 2005; Wildman et al., 2009). Los datos de Masa Corporal (MC; expresada en Kg) fueron obtenidos para cada una de las 19 especies a partir de Smith y Jungers (1997). A su vez, la información correspondiente al volumen endocraneal (VEC; expresado en cc) fue obtenida de Isler et al. (2008). Estas dos variables han sido ampliamente utilizadas en estudios de Primates y miden de manera independiente los cambios globales en el tamaño de la especie, así como las diferencias en el crecimiento del cerebro. Estos constituyen los dos procesos del desarrollo más importantes en la diferenciación craneofacial de primates y otros mamíferos (Hallgrímsson y Lieberman, 2008). Análisis comparativo En primer lugar, se calculó la concordancia entre la estructura filogenética y las variables morfométricas empleando la estadística K de Blomberg et al. (2003). Esta estadística mide la cantidad de ajuste de los cambios morfomé- tricos relativo a lo esperado bajo un modelo de cambio aleatorio (modelo Browniano) a lo largo de la filogenia. Los valores de K cercanos a 0 in- dican falta de ajuste, mientras que los cercanos a 1 son esperados cuando los cambios se ajustan al modelo Browniano (Blomberg et al., 2003). Valores más altos pueden surgir cuando existe un ajuste mayor que el esperado por cambio aleatorio (Losos, 2008). La significación de K fue testeada mediante 9.999 permutaciones. Para explorar la relación entre la variación en la forma craneal y las variables indepen- dientes consideradas -MC, VEC y VEC/MC- se ajustó un modelo lineal generalizado filogenéti- co (MLGF; Rohlf, 2001). Para tomar en cuenta la falta de independencia entre las especies es- tudiadas debido a la historia evolutiva comparti- da, el MLGF asume que el término del error del modelo tiene una matriz de covarianza derivada del árbol filogenético estimado con BEAST. La significación estadística del modelo generaliza- do fue calculada con una prueba de F. Los análisis estadísticos fueron efectuados usando los paquetes ape, caper y picante del programa R 2.13.0 (R-Development Core Team, 2012). RESULTADOS Y DISCUSIÓN Los análisis dieron como resultado un árbol crono-filogenético que es mostrado en la Figura 1. Específicamente, los Lemuriformes son el grupo más externo, mientras que las otras especies están en dos clados principales, Platyrrhini y Catarrhini. Dentro de estos clados se puede observar a Saimiri como grupo hermano de Cebus y Alouatta junto con Ateles. Asimismo, Semnopithecus, Papio y Presbytis conforman un clado dentro de los Catarrhini, mientras que en el clado restante Homo es la especie hermana de Pan (Fig. 1). Este árbol sugiere un origen para el orden Platyrrhini de alrededor de 28.5 millones de años, mientras que el origen de Catarrhini estaría alrededor de los 30.5 millones de años. La separación de estos dos clados con los Lemuriformes se habría dado hace unos 61 millones de años. Las relaciones filogenéticas y tiempos de divergencia obtenidos en este trabajo coinciden en general con los postulados por trabajos previos para el Orden Primates (Perelman et al., 2011; Wilkinson et al., 2011; dos Reis et al., 2012), sugiriendo que las mismas pueden ser usadas con confianza en los análisis estadísticos tendientes a comprender la diversificación del grupo. En el análisis de componentes principales de las variables de forma de Mosimann se puede ver una clara separación entre las especies de CONVERGENCIA EN LAS PROPORCIONES DEL CRÁNEO 98 Fig. 1. Árbol crono-filogenético de las 19 especies de primates estudiadas, basado en secuencias de 20 genes nucleares y mito- condriales y utilizando el método de Inferencia Bayesiana. Todos los nodos tienen una probabilidad a posteriori igual a 1. Las barras horizontales en cada nodo representan el intervalo del 95% de credibilidad a posteriori para las estimaciones del tiempo de divergencia. G. ROCATTI ET AL./REV ARG ANTROP BIOL 16(2):93-102, 2014 Lemuriformes y algunas especies de Platyrrhini (i.e., las especies de Alouatta) y Catarrhini (e.g. las especies de Papio, Pongo, Pan y Gorilla); esta separación se da de manera más pronunciada en el CP 2, que explica un 16.31% de la variación total (Fig. 2). A su vez, se puede observar que existe una relativa superposición en la distribución en el espacio de forma de Homo sapiens, Semnopithecus y Presbytis con los géneros Ateles, Saimiri y Cebus de Platyrrhini. En particular, Homo sapiens se encuentra más cercano a lo largo del CP 1 (43.34%) a los centroides de Saimiri y Ateles (Fig. 2). Por otro lado, los Lemuriformes se encuentran cercanos a las especies de Alouatta, en el espacio de los 2 primeros CPs. Las variables más influyentes a lo largo del CP 1 fueron la altura neurocraneana anterior (HNA), la longitud masticatoria (LM), la longitud neurocraneana posterior (LNP), el ancho facial (AF), el ancho neurocraneano anterior (ANA), el ancho neurocraneano (AN), la longitud respiratoria (LR), la longitud alveolar (LA), la altura neurocraneana (HN) y la longitud facial (LF). Mientras que las variables más importantes a lo largo del CP 2 fueron el ancho óptico (AO), la altura respiratoria (HR), la longitud óptica (LO), la altura óptica (HO) y la longitud neurocraneana (LN) (Tabla 3). La variación observada en el segundo CP puede asociarse mayoritariamente con la es- tructura filogenética de los datos ya que para dicho CP obtuvimos un valor del estadístico K (Blomberg et al., 2003) muy cercano a 1 (0.906), que indica cambio siguiendo un modelo evo- lutivo browniano (Losos, 2008). El valor del estadístico K para el primer CP fue de 0.484, corroborando la falta de estructura filogenética y sugiriendo la existencia de convergencia evo- lutiva (Losos, 2008; Wiens et al., 2010; Tabla 4). Los valores de K para MC y VEC son signifi- cativamente más altos que aquellos observados en las variables de forma (Tabla 4), sugiriendo una fuerte estructura filogenética. Este patrón de covariación entre los CPs y el árbol filogenéti- co estimado con datos moleculares sugiere que existe una mayor estructura filogenética en el CP 2 que se asocia a variables de la base del cráneo (Tabla 3), como ha sido señalado por trabajos 99 previos efectuados a otras escalas filogenéticas en Primates y empleando otras variables morfo- métricas (Loockwod et al., 2004). Sin embargo, características globales de la forma del esquele- to facial y la bóveda del cráneo parecen no estar estructuradas filogenéticamente y muestran con- vergencia entre clados con una historia filogené- tica independiente (Fig. 2). Por lo tanto es posible señalar que mientras que algunas de las especies de Primates más re- lacionadas filogenéticamente tienden a ser más similares que lo esperado por azar, nuestros re- sultados de forma sugieren que el patrón prin- cipal de variación en la morfología externa del cráneo (i.e., la variación en el CP 1; Fig. 2) no está estrechamente relacionada con las relacio- nes filogenéticas entre las especies estudiadas. Este patrón de cambio es generalmente esperado para estas escalas evolutivas en dos escenarios diferentes, cuando existen radiaciones adaptati- vas o ante procesos de convergencia ecológica (Losos, 2008; Wiens et al., 2010; Moen et al., 2013); aunque también podría ser producto de la retención de variación ancestral en algunos miembros de un clado y no en otros. Debido a que el patrón de variación morfológica descri- to por los CPs para Homo, Saimiri y Ateles no es ancestral en Antropoidea y que las especies que muestran mayor similitud morfométrica son parte de dos radiaciones independientes (Delson y Rosenberger, 1984), la existencia de conver- gencia podría ser el proceso ecológico respon- sable de la variación observada. Este resultado sugiere la existencia de factores intrínsecos o extrínsecos que modelaron la evolución de la morfología craneana entre las especies estudia- das en una dirección diferente a aquella espera- da por cambio aleatorio. Los resultados de la regresión filogenética (Tabla 5) sugieren que la variación en el tamaño relativo del cerebro es un factor intrínseco fun- damental para comprender los patrones globales de cambio en la forma del cráneo de las especies de Primates estudiadas. Por lo tanto, estos resul- tados dan apoyo a nuestra expectativa, sugirien- do que los cambios principales en proporciones de medidas craneofuncionales se asocian a los cambios en el volumen del cerebro entre las es- pecies de Primates. La importancia de este factor ha sido señalada para explicar los procesos de cambio morfológico a escala ontogenética (ver revisión en Hallgrímsson y Lieberman, 2008) pero no ha sido explorada de manera sistemática a escala macroevolutiva para el orden Primates. Estudios previos han sugerido que este factor afectó principalmente la evolución en la morfo- logía de los humanos modernos (e.g., González- CP 1 CP 2 LN 0.070 0.153 AN 0.147 0.013 HN 0.145 0.102 LF -0.316 -0.066 AF -0.152 0.010 HF -0.032 -0.161 LNA 0.122 0.060 ANA 0.147 0.088 HNA 0.198 -0.077 LNM 0.013 0.006 ANM 0.147 0.013 HNM 0.133 0.091 LNP 0.157 -0.061 ANP 0.108 -0.038 HNP 0.077 0.022 LOT -0.047 0.016 AOT 0.009 0.009 HOT 0.013 -0.001 LO 0.011 0.112 AO -0.014 0.101 HO -0.025 0.114 LR -0.277 0.087 AR -0.040 -0.020 HR 0.050 -0.222 LM -0.135 0.008 AM -0.063 -0.048 HM -0.018 -0.024 LA -0.298 0.048 AA -0.105 0.084 HA -0.028 -0.012 TABLA 3. Carga de los dos primeros componentes principales de las variables de Mossimman Los valores relativamente altos de las cargas son mostrados en negrita. CONVERGENCIA EN LAS PROPORCIONES DEL CRÁNEO 100 José et al., 2008; Hallgrímsson y Lieberman, 2008; Isler et al., 2008). Sin embargo, se podría sugerir que el mismo factor es importante para comprender los cambios morfológicos entre va- rias especies del orden; particularmente, que las re-configuraciones de la morfología externa del cráneo de los Primates han estado asociadas de manera significativa con los cambios en el ta- maño relativo del cerebro. Estos resultados han podido ser alcanzados por las ventajas analíticas que ofrece la craneología funcional (Pucciarelli, 2008), combinada con el empleo de los métodos filogenéticos comparativos, una aproximación que no había sido utilizada hasta el presente para explorar este problema. ¿Cuáles son los factores externos -e.g. eco- lógicos- responsables de la convergencia en la morfología del cráneo observada en los análisis realizados en el presente trabajo? todavía no es comprendido. Particularmente, en los diferentes clados estudiados existen tendencias a la com- plejización en la organización social en aquellos géneros con aumento relativo en el tamaño del cerebro (Fleagle, 1999). Sin embargo, la esca- la de esta complejidad no es comparable entre Homo sapiens y las otras especies. Asimismo, es necesario explorar cuáles son los procesos que Variable K P PC 1 0.484 0.005 PC 2 0.906 0.000 LNMC 2.145 0.000 LNVEC 1.826 0.000 VEC/MC 0.585 0.002 TABLA 4. Valores de K para las variables morfológicas estudiadas Los valores significativos de K son mostrados en negrita. Modelo F R2 P CP 1 + CP 2 ~ LnMC 2.033 0.106 0.1616 CP 1 + CP 2 ~ LnVEC 0.248 0.014 0.7827 CP 1 + CP 2 ~ VEC/MC 8.462 0.332 0.0028 TABLA 5. Resultados del modelo de regresión filogenética Los valores significativos de F son mostrados en negrita. G. ROCATTI ET AL./REV ARG ANTROP BIOL 16(2):93-102, 2014 Fig. 2. Componentes principales (CP) obtenidos con la matriz de covarianza de las variables de forma de Mosimann. 101 durante el desarrollo actúan en las diferentes especies estudiadas y que son responsables de los cambios observados a escala macroevolu- tiva. Futuros estudios que amplíen el muestreo de especies son necesarios para abordar este problema y comprender cuáles son los facto- res ecológicos y los procesos del desarrollo que subyacen a la convergencia en el tamaño rela- tivo del cerebro y en la morfología craneal en los diferentes clados de Primates o si las mismas son sólo producto de cambios aleatorios. AGRADECIMIENTOS Los autores desean agradecer a los curadores de las colecciones donde las muestras estudia- das se encuentran depositadas. También quere- mos agradecer al Editor Asociado de la RAAB y a dos revisores anónimos cuyas sugerencias ayudaron a mejorar este trabajo. Este trabajo fue realizado en el marco del proyecto PICT- 1-B-2011-0307: Historia evolutiva y patrones de diversificación fenotípica en monos del Nue- vo Mundo. LITERATURA CITADA Allen KL, Kay RF. 2012. Dietary quality and encephaliza- tion in Platyrrhine Primates. Proc R Soc B 279:715-721. doi:10.1098/rspb.2011.1311 Barton RA. 2006. Primate brain evolution: integrating comparative, neurophysiological, and ethological data. Evolutionary Anthropology 15:224-236. doi:10.1002/ evan.20105 Bastir M, Rosas A, Stringer C, Cuétara JM, Kruszynski R, Weber GW, Ross CF, Ravosa MJ. 2010. Effects of brain and facial size on basicranial form in human and pri- mate evolution. J Hum Evol 58:424-431. doi:10.1016/j. jhevol.2010.03.001 Benton MJ, Donoghue PCJ, Asher RJ. 2009. Calibrating and constraining molecular clocks. En: Hedges SB, Kumar S. editores. The timetree of life. Oxford: Oxford Uni- versity Press. p 35-86. Blomberg SP, Garland T Jr, Ives AR. 2003. 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